Dempsey 1919.július 4-én kapta meg első címét, Jess Willard nehézsúlyú bajnok ellen. Dempsey hétszer kiütötte Willardot a nyitó fordulóban, és megnyerte a küzdelmet, miután Willard, aki állkapcsát törte, nem volt hajlandó kijönni a negyedik fordulóba. “Semmi művészi nem volt Dempsey támadásában” – írja a nemzetközi boksz Hírességek Csarnoka. “Tiszta düh volt.”
Willard azt állítja, hogy Dempsey illegálisan “töltött” kesztyűt, a korszak harcosainak szokásos gyakorlata. Dempsey menedzsere, Jack ” Doc ” Kearns emlékezetében feltárta, hogy Dempsey kesztyűjét töltötte be, de Dempsey nem tudott róla. Dempsey hevesen tagadta az állítást.
Dempsey, most becenevén a “Manassa Mauler” volt a bajnok, de nem volt népszerű. Az első világháborúban nem szolgált, és bár felmentették a sorozatos csalások vádja alól, kritikát kapott, amiért “slacker” – írja az ESPN Larry Schwartz.
Egy 1921-es harcban Dempsey-t a francia háborús hős, Georges Carpentier elleni gazemberként vetették be. A boksztörténelem első millió dolláros kapuja előtt Dempsey a negyedik fordulóban kiütötte Carpentier-t.
Dempsey két évet húzott le az 1924-es és ’25-ös küzdelmektől, Miután az argentin Luis Angel Firpo elleni mérkőzésen Dempsey a köteleken keresztül az első fordulóban a sajtó sorába került. Dempsey felépült, hogy legyőzze a 10-es számot, és kiütötte Firpót a második fordulóban.
Dempsey 1926-ban tért vissza bokszolni Gene Tunney ellen, aki több mint 10 menetben verte. A harc után felesége, Estelle Taylor színésznő megkérdezte, mi történt rosszul. Dempsey így válaszolt: “Édesem, elfelejtettem lebukni.”
ironikus módon Dempsey népszerűsége a vereség után szárnyalt. Miután legyőzte Jack Sharkey, Dempsey kapott egy visszavágót ellen Tunney előtt 104,943 rajongók Chicago Soldier Field, boksz első $2 millió box office.