Dempsey a primit primul său titlu împușcat pe 4 iulie 1919, împotriva campionului la categoria grea Jess Willard. Dempsey l-a doborât pe Willard de șapte ori în Runda de deschidere și a câștigat lupta după Willard, care își rupse maxilarul, a refuzat să iasă în runda a patra. „Nu a fost nimic artistic în atacul lui Dempsey”, scrie International Boxing Hall of Fame. „A fost furie pură.”
Willard ar pretinde că Dempsey ilegal „încărcate” mănuși, o practică comună pentru luptători din epoca. Managerul lui Dempsey, Jack ” Doc ” Kearns, a dezvăluit în memoriile sale că a încărcat mănușile lui Dempsey, dar Dempsey nu știa despre asta. Dempsey a negat vehement acuzația.
Dempsey, poreclit acum „Manassa Mauler”, era campion, dar nu era popular. El nu a servit în timpul Primului Război Mondial și, deși a fost achitat de proiectul de evaziune, a primit critici pentru că a fost un „chiulangiu”, scrie Larry Schwartz de la ESPN. într-o luptă din 1921, Dempsey a fost aruncat ca ticălos împotriva eroului de război francez Georges Carpentier. Înainte de prima poartă de milioane de dolari din istoria boxului, Dempsey l-a eliminat pe Carpentier în runda a patra.Dempsey și-a luat doi ani de la lupte în 1924 și ’25, în urma unei lupte împotriva Argentinei Luis Angel Firpo în care Dempsey a fost trimis prin frânghii și pe press row în prima rundă. Dempsey și-a revenit pentru a bate numărul 10 și l-a eliminat pe Firpo în runda a doua.Dempsey s-a întors la box în 1926 pentru a lupta Gene Tunney, care l-a bătut puternic peste 10 runde. După luptă, soția sa, actrița Estelle Taylor, a întrebat ce a mers prost. Dempsey a răspuns: „Dragă, am uitat să mă feresc.”
în mod ironic, popularitatea lui Dempsey a crescut după ce a pierdut. După ce l-a învins pe Jack Sharkey, Dempsey a primit o revanșă împotriva lui Tunney în fața a 104.943 de fani la Chicago Soldier Field, primul box de 2 milioane de dolari.