Dempsey recibió su primera oportunidad por el título el 4 de julio de 1919, contra el campeón de los pesos pesados Jess Willard. Dempsey derribó a Willard siete veces en la primera ronda y ganó la pelea después de que Willard, que se había roto la mandíbula, se negara a salir para la cuarta ronda. «No había nada artístico en el ataque de Dempsey», escribe el Salón de la Fama Internacional del Boxeo. «Era pura rabia.Willard afirmó que Dempsey «cargaba» guantes ilegalmente, una práctica común para los luchadores de la época. El mánager de Dempsey, Jack » Doc » Kearns, reveló en sus memorias que había cargado los guantes de Dempsey, pero Dempsey no lo sabía. Dempsey negó vehementemente la acusación.Dempsey, ahora apodado el «Mauler de Manassa», era el campeón, pero no era popular. No había servido durante la Primera Guerra Mundial, y aunque fue absuelto de evasión del servicio militar obligatorio, recibió críticas por ser un «vago», escribe Larry Schwartz de ESPN. En una pelea de 1921, Dempsey fue elegido como el villano contra el héroe de guerra francés Georges Carpentier. Antes de la primera puerta de un millón de dólares en la historia del boxeo, Dempsey noqueó a Carpentier en el cuarto asalto.Dempsey se tomó dos años de lucha en 1924 y en el 25, después de una pelea contra Luis Angel Firpo de Argentina en la que Dempsey fue enviado a través de las cuerdas y a la fila de prensa en el primer asalto. Dempsey se recuperó para vencer a la cuenta de 10 y noqueó a Firpo en la segunda ronda.Dempsey regresó al boxeo en 1926 para luchar contra Gene Tunney, quien lo venció durante 10 asaltos. Después de la pelea, su esposa, la actriz Estelle Taylor, le preguntó qué había salido mal. Dempsey respondió: «Cariño, olvidé agacharme.Irónicamente, la popularidad de Dempsey se disparó después de perder. Después de derrotar a Jack Sharkey, Dempsey recibió una revancha contra Tunney ante 104.943 fanáticos en el Soldier Field de Chicago, la primera taquilla de 2 millones de dólares del boxeo.